Собирая каменные памятники в Храме Августа в 1802 году, маршал Мармонт начал создание музейной коллекции в Пуле. Однако открытие каменных, керамических и металлических предметов в Несактиуме послужило основанием для основания Museo Civico (Городского музея) в Пуле в 1902 году. После того, как резиденция «Società istriana di archeologia e storia patria» была перемещена и с переносом археологического инвентаря из Пореча в Пулу, Городской музей был объединен с Национальной коллекцией (каменные памятники), а Региональный музей Пореча (Museo Provinciale) - в одно региональное учреждение. Поэтому в 1925 году в нынешнем здании музея был основан Музей Истрии (Il Regio Museo dell’Istria). В 1930 году музей открыл свои двери для посетителей, был издан путеводитель на итальянском языке. Эта выставка, вместе с небольшими изменениями, была открыта для публики до конца Второй мировой войны, когда многие объекты были перевезены в Италию во время англо-американской администрации.
После некоторых изменений в коллекции каменных памятников и демонстрации оставшихся экспонатов в 1949 году музей вновь открылся как специализированный Археологический музей Истрии. Благодаря систематической работе и огромным усилиям, после возвращения части археологических объектов из Италии в 1961 году, здание музея было постепенно отремонтировано, и экспонаты музея представлены в репрезентативной дидактико-визуальной концепции. Реконструированная коллекция каменных памятников на первом этаже и музейные залы вновь открылись в 1968 году. В 1973 году открылись доисторический зал на первом и классические, позднеримские и средневековые экспонаты на втором этаже музея.
Музейные залы Археологического музея Истрии постоянно расширяются; дополнен новыми находками из археологических памятников Истрии (доисторические пещеры, городища и некрополи, римские экономические комплексы, здания и кладбища, а также сакральные постройки раннехристианского и византийского периодов, варварское нашествие и поселение славян в Истрии).
44.8704, 13.8476